В 1928 году Кейдж поступил в Помона-Колледж, но через два года уехал в Париж, где много рисовал, писал стихи, сочинял музыку и одновременно работал у архитектора, сотрудничавшего с художником-дадаистом Марселем Душамом.

Вернувшись в 1931 году в Калифорнию, Джон работал поваром и садовником, одновременно приступив к изучению музыки двенадцати тонов Арнольда Шонберга. В 1934 году, когда Шонберг переехал в Лос-Анджелес, скрываясь от нацистского преследования, Кейдж убедил композитора давать ему бесплатные уроки композиции. Расхождение в стилях и философских подходах учителя и ученика обнаружились почти сразу: Шонберг понимал это, и дал тогда Кейджу своеобразную оценку, назвав его "не композитором, а гениальным изобретателем". Эта оценка всегда была лестна Кейджу.

В 1937 году Кейдж на некоторое время переехал жить в Сиэтл. Там он работал концертмейстером в танцевальном классе Школы искусств, где познакомился с танцором и хореографом Мерсом Каннингемом. Эта встреча стала судьбой Кейджа. В течение последующих 55 лет Кейдж и Каннингем шли рука об руку и в жизни, и в искусстве. Впоследствии их личный и творческий союз даже получил своеобразный титул "самого красивого гомосексуального союза в мире". В 40-е годы тандем Кейдж и Каннингем, под названием "Верим в себя", гастролировал по всему миру.

Обосновавшись в Нью-Йорке, Кейдж поступил на курсы дзен-буддизма в Колумбийском университете, учеба на которых сыграла важную роль в развитии его творческой индивидуальности. Глубокое впечатление на Кейджа произвело восточное учение о роли случая в делах космических и человеческих. Среди значительных работ, появившихся в результате этого интереса, был "Воображаемый пейзаж 4" (1951). Это произведение написано на основе вещания двенадцати радиостанций.

Кульминацией периода экспериментов Кейджа стало знаменитое "4'33" для фортепиано" (1952). Тишина на сцене в течение четырех минут и тридцати трех секунд, создает пространство, в котором возможны любые звуковые явления - проезжающие машины, случайное покашливание публики, звуки собственного сердцебиения. Разумеется, публика не знала, как реагировать, и нередко освистывала произведение Кейджа самым бесцеремонным образом. Даже сейчас, когда музыкальные теоретики объяснили простым смертным что и как надо воспринимать, что думать и вообще что за всем этим стоит, такое явление тишины в музыке до сих пор остается загадкой и одновременно выдающимся открытием композитора. Вот где сказались гены изобретателя!

Эпизодическая женитьба Кейджа в 40-х годах не повлияла на его отношения с Каннингемом: до самой смерти 12 августа 1992 года он и Мерс Каннингем жили вместе в Нью-Йорке.

Философ и композитор, Кейдж также был писателем и оставил несколько трудов, среди которых "Тишина" (1961), "Понедельник год спустя" (1967), "Пустые слова" (1979), "Тема и вариации" (1982) и "X" (1983). Джон Кейдж не только стал основателем совершенно нового течения в музыке, тем самым повлияв на целое поколение композиторов, но привнес элементы своей космогонии в живопись, танец и поэзию. Любой звук, согласно его философии, есть музыка. Благодаря Кейджу весь мир становится музыкой и мы, слушатели, однажды поддавшись обаянию его инвенций, уже никогда не услышим мир в прежнем звучании.